El museo de los frescos de Dionisio está situado en un conjunto arquitectónico de los monumentos del monasterio de Ferapontov de los siglos XV-XIX en el pueblo de Ferapontovo. El monasterio de Ferapontov fue fundado en 1398 por San Ferapont. Durante unos 400 años fue uno de los centros culturales, religiosos y educativos más destacados de la región de Belozersk.

Junto con el monasterio Kirillo-Belozersky Ferapontovo se convierte en un lugar tradicional de culto y contribuciones para muchos señores feudales rusos. Al filo de los siglos XV-XVI salieron de sus muros algunas personalidades destacadas de la iglesia rusa. La formación del conjunto de piedra del monasterio Ferapontov de los siglos XV-XVH comenzó en 1490 con la construcción del primer templo de piedra en la región del Lago Blanco - la catedral de la Natividad de la Santísima Virgen por los maestros de Rostov. Entre las seis construcciones de piedra del monasterio que han llegado hasta nosotros la catedral es la de mayor importancia. Según el texto de la crónica que rodea la puerta norte de la iglesia, fue pintada por Dionisio y sus hijos del 6 de agosto al 8 de septiembre de 1502. Se trata del único cuadro que se conserva de Dionisio, heredero legítimo de Andréi Rubílov y último representante del arte nacional ruso durante el período de su florecimiento y de su desarrollo.